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Latin American Journal of Biotechnology and Life Sciences
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2021.06.02.28
Files > Volume 6 > Vol 6 No 2 2021
REVIEW / ARTÍCULO DE REVISIÓN

Biorremediación de carbamazepina por hongos y bacterias en aguas residuales
Bioremediation of carbamazepine by fungi and bacteria in wastewater
Leslie Tatiana Morales1, Gabriela Inés Méndez2*
Available from: http://dx.doi.org/10.21931/RB/2021.06.02.28

 
RESUMEN
 
La carbamazepina (CBZ), un fármaco psiquiátrico, antiepiléptico; mayormente utilizado en la actualidad para tratar enfermedades como la epilepsia y neuralgia del trigémino; es un contaminante emergente, considerado como una fuente importante de contaminación de fuentes hídricas, al no ser totalmente metabolizado por el organismo y ser excretado por vía urinaria y fecal, sin cambios o en forma de metabolitos conjugados.
Estos contaminantes pasan por tratamientos de aguas residuales, sin embargo, los tratamientos convencionales no son capaces de degradarlo, produciendo daños a los seres vivos que habitan y necesitan de este recurso natural para poder sobrevivir. Frente a este problema, el objetivo de esta revisión fue identificar tratamientos biológicos con la utilización de microorganismos (bacterias y hongos) para la degradación de este compuesto recalcitrante. Los microorganismos identificados con mayor porcentaje de degradación de carbamazepina fueron Labrys portucalensis F11 y Trametes versicolor; la primera una bacteria que se adapta a diferentes fuentes de carbono; y el segundo un hongo denominado de pudrición de la madera, que presenta enzimas oxidativas que le permiten degradar una amplia gama de contaminantes emergentes. Trametes versicolor, es el microorganismo mayormente estudiado para los procesos de degradación de carbamazepina, con porcentajes de degradación de hasta el 94% a una temperatura de 25°C y un pH de 4.5.
Palabras clave: aguas residuales, degradación, carbamazepina,  microorganismos
 
ABSTRACT

Carbamazepine (CBZ), a psychiatric, antiepileptic drug; currently mainly used to treat diseases such as epilepsy and trigeminal neuralgia, it is an emerging pollutant, considered an essential source of contamination of water sources because of it is not fully metabolized by the body and is excreted via the urinary and fecal routes, unchanged or in the form of conjugated metabolites.
These pollutants go through wastewater treatment; however, conventional treatments cannot degrade them, causing damage to the living beings that inhabit and need this natural resource to survive. Faced with this problem, this review's objective was to identify biological treatments with the use of microorganisms (bacteria and fungi) for the degradation of this recalcitrant compound.
The microorganisms with the highest percentage of carbamazepine degradation identified were Labrys portucalensis F11 and Trametes versicolor; the first a bacterium that adapts to different carbon sources; and the second a so-called wood rot fungus, which has oxidative enzymes that allow the degradation of a wide range of emerging pollutants. Trametes versicolor, is the microorganism most studied for carbamazepine degradation processes, with degradation percentages of up to 94% at a temperature of 25 ° C and a pH of 4.5.
Key words: degradation; microorganisms; carbamazepine; sewage water
 
INTRODUCCIÓN

Los contaminantes emergentes son compuestos de alta persistencia y baja degradación en el medio ambiente; considerados de distinto origen y naturaleza química, por lo que han pasado desapercibidos, hasta hace poco. Sin embargo, estos contaminantes no son nuevos, han estado presentes en el medioambiente, pero no se les había dado la importancia necesaria ya que aún no eran evaluados y no se conocía sus efectos toxicológicos 1-2.
Existen dos grupos de sustancias catalogadas como contaminantes emergentes; los productos de aseo y cuidado personal; y los fármacos 3. Los productos de aseo, empleados para desinfectar áreas o materiales inertes, pueden provocar alteraciones en el comportamiento y desarrollo de los organismos, incluso si se llegan a encontrar en pequeñas concentraciones en el medio ambiente; los fármacos por otra parte,  son utilizados para combatir o prevenir enfermedades, los cuales se liberan al medio ambiente por excreción, vertido de productos caducados y residuos de procesos de fabricación; es por ello que pueden estar presentes en todas las etapas del ciclo de vida del agua 4.
La carbamazepina (CBZ), 5H-dibenzazepina-5-carboxamida, un producto farmacéutico, el cual es utilizado para el tratamiento de enfermedades como la epilepsia, neuralgia del trigémino, depresión y trastornos bipolares 5; es un compuesto de difícil remoción, puesto que se ha encontrado que la carbamazepina es persistente y solo se logra remover valores menores 6. Después de la administración de este medicamento a un paciente, se metaboliza en el hígado por la enzima CYP3A4 y es excretado del cuerpo vía urinaria y fecal 5. ‘’Aproximadamente el 72% de la carbamazepina administrada por vía oral es absorbida, mientas el 28% es descargado sin cambios a través de las heces’’ 6. Una vez excretados ingresan a las plantas de tratamiento de aguas residuales, sin embargo, estos compuestos no son eliminados en su totalidad por tratamientos convencionales, lo que representa un alto riego, dado que al encontrarse presente en el ambiente se la ha asociado con la producción de efectos mutagénicos y teratogénicos en los seres vivos 7.
Procesos fisicoquímicos como la coagulación-floculación y flotación no han dado buenos resultados en cuanto a la degradación, obteniendo valores entre 20 a 35 %. Los procesos de oxidación avanzada (ozonización), la degradación fotolítica (UV- 29  H2O2) degradación fotocatalítica (TiO2) dan altos porcentajes de degradación (>90%), pero su principal limitante es el hecho que dan lugar a productos tóxicos, afectando de igual forma al medio ambiente 6.
Sin embargo, se ha observado que hongos y bacterias, tales como hongos de pudrición blanca y Pseudomonas están involucrados en la biodegradación de carbamazepina y otros compuestos recalcitrantes, por su versatilidad metabólica, con menor impacto ambiental 7
Por todo lo anteriormente mencionado, la degradación de carbamazepina se ha convertido en un tema de preocupación para el medio ambiente, por lo que en esta revisión se plantea como objetivo identificar hongos y bacterias involucradas en la biorremediación de la carbamazepina, referenciados en la literatura científica, que sirva como guía para posteriores investigaciones sobre el tema.

Contaminación del agua con carbamazepina
El agua es un recurso natural imprescindible para la vida de los seres vivos, que se ha visto afectado por el rápido desarrollo humano, económico y por el uso inadecuado 8. Por años toneladas de sustancias biológicamente activas, utilizadas en la medicina, han sido dispersadas al medio ambiente sin un tratamiento adecuado y sin pensar en las posibles consecuencias que esto trae en el presente y en el futuro a los seres vivos 9.
Los medicamentos cuya función es tratar, prevenir y mitigar enfermedades, también forman parte de los contaminantes del agua; por ello es un tema de preocupación, ya que no logran ser eliminados en las plantas de tratamientos de agua, por lo que pueden causar afectaciones a los seres vivos 8.
Los fármacos más empleados son los analgésicos, antinflamatorios y antiepilépticos; los cuales son eliminados en los excrementos e ingresan a las aguas residuales, donde se almacenan como contaminantes 9. La carbamazepina (CBZ), un fármaco psiquiátrico, antiepiléptico, resistente a la biodegradación; no es metabolizado completamente por el hígado, por lo que es eliminado en la orina y las heces fecales, permaneciendo en el ambiente hasta 100 días, lo que lo ha convertido en un marcador de contaminación del agua 5.
Los tratamientos convencionales de depuración de aguas residuales no están diseñados para tratar contaminantes farmacéuticos, identificándose la presencia de estos al final del proceso, lo que indica que sus metabolitos son descargados al medio ambiente 2. Gracias a tecnologías avanzadas se ha podido detectar y cuantificar este tipo de contaminantes que se encuentran en las fuentes de agua; encontrando concentraciones que varían entre los ng/L a los µg/L, lo cual muestra el carácter persistente y no biodegradable de estos fármacos 10-11.
En el caso de la carbamazepina un medicamente antiepiléptico y psiquiátrico, al estar presente en el agua, produce algunos efectos negativos, como son problemas ecotóxicos, mutágenos, teratogénicos, alteraciones del sistema reproductivo femenino y masculino, disrupción endocrina, alteración en los mecanismos de defensa inmunológica, entre otros, sobre las especies acuícolas y el ser humano12. Por todos los efectos mencionados anteriormente, es necesario estudiar e investigar microorganismos degradadores que reduzcan el impacto ambiental y el proceso más eficaz para llevar a cabo el mismo.

Microorganismos utilizados en biodegradación de carbamazepina
Existen varios microorganismos estudiados para la degradación de carbamazepina, que se resumen en la (Figura 1), como son: los de pudrición blanca que atacan a la madera y degradan la lignina (Trametes versicolor, Ganoderma lucidum, Irpex lacteus, Stropharia rugosoannulata, Gymnopilus luteofolius y Agrocybe erebia, Pleurotus ostreatus y Phanerochaete chrysosporium, Trichoderma harzianum). También se emplean bacterias como Pseudomonax putida y Labrys portucalensis F11, que se adaptan a varias condiciones del ambiente, por lo que son capaces de degradar hidrocarburos y otros compuestos aromáticos para su crecimiento y mantenimiento 13.
Fuente: tomado de Castellet-Rovira et al 28; Rodríguez et al 36; Forrez et al 29; Jelic et al 37; Cruz-Morató et al 38; Popa et al 39; Rodríguez-Rodríguez et al 40; Ha et al 42; 43; 44; 45; 46; 47; Vasiliadou et al 48; Cruz et al 49; 50;Bessa et al 27; 30
Figura 1. Microorganismos vs porcentaje de degradación
 
Hongos de pudrición blanca
Los hongos más importantes que han sido identificados con capacidad de degradación de carbamazepina, son Trametes versicolor, Ganoderma lucidum, Irpex lacteus, Stropharia rugosoannulata, Gymnopilus luteofolius, Agrocybe erebia, Pleurotus ostreatus y Phanerochaete chrysosporium. Estos hongos pertenecen a la clase Basidiomicetes, se localizan en tejidos vegetativos y poseen un grupo de enzimas conocidas como ligninasas o enzimas lignolíticas, capaces de degradar compuestos orgánicos persistentes como la lignina de la madera. La lignina es la encargada de darle el color marrón, que al ser degradada por estos hongos se va enriqueciendo en celulosa, cuyo color es blanco y de ahí el nombre de este tipo de pudrición 14 (Figura 2).


 
Figura 2. Hongo de pudrición blanca (Trametes versicolor)
 
Estos hongos presentan tres mecanismos de biodegradación, dos oxidativos y uno reductivo: el primero para degradar la lignina mediante ataques oxidativos por medio de enzimas ligninolíticas peroxidasas; en el segundo intervienen las enzimas citocromo P-450 monooxigenasas y en el reductivo las enzimas catalizan reacciones de conjugación 15. Es decir, estos mecanismos no utilizan los contaminantes como sustratos, sino que los degradan por cometabolismo 15.
La lignina peroxidasa oxida compuestos aromáticos no fenólicos; el manganeso peroxidasa y la lacasa catalizan la oxidación de aminas y oxidan compuestos no fenólicos; en la madera su función es comenzar el ataque a la lignina mediante fuertes oxidaciones. Las reacciones que llevan a cabo estas enzimas son inespecíficas dado que se ha visto que pueden atacar no solo la lignina sino una amplia variedad de compuestos aromáticos, incluso varios de los que constituyen serios problemas de contaminación como la carbamazepina 16.

Trichoderma harzianum
Es un hongo Deuteromicete, perteneciente a los mohos, predomina en ecosistemas terrestres, bosques, pastizales, desiertos, y se caracteriza por poseer enzimas hidrolíticas y quitinolíticas 17.
Este hongo es metabólicamente versátil, ya que puede utilizar sucrosa, rafinosa, polisacáridos, y sustratos más complejos como compuestos orgánicos, lo que permite que contribuyan en la degradación de estos 18. No se alimentan de la celulosa y lignina, por lo que no provocan daños en la madera, pero si crean un ambiente favorable para el desarrollo de los hongos de pudrición 18.  
Labrys portucalensis F11
Una bacteria aerobia de la clase Alphaproteobacteria, gram negativa, no es móvil y no presenta esporas. Sus colonias son circulares, convexas y de consistencia 
mucosa 19. Esta bacteria es aislada de suelos contaminados, que puede utilizar varios compuestos orgánicos como fuentes de carbono
 y energía, como el benceno, fenol,citrato, metilamina, entre otros; por lo que puede ser empleada para estudios de degradación
 de contaminantes del ambiente 19. Según Aparicio 20 se ha observado que el proceso de degradación es iniciado por las enzimas citocromo P450 mono  y dioxigenasas.

Acinetobacter sp.
Es una bacteria gram negativa, aeróbica, inmóvil, no es fermentativa, y no esporulada 21, aprovecha una variedad de fuentes de carbono y energía, lo que le permite sobrevivir en la naturaleza; es resistente a múltiples fármacos, mediante la producción de β-lactamasas 22.

Pseudomonas putida
Es una bacteria gram negativa, aerobia, produce un pigmento azul, vive en suelos y aguas, y se adapta a varias condiciones del ambiente, por lo que son capaces de degradar hidrocarburos para su crecimiento y mantenimiento 13. En cuanto a sus requerimientos nutricionales, utiliza diferentes fuentes de carbono y nitrógeno según el ambiente en donde se desarrolle y posee una gran capacidad degradadora de compuestos aromáticos y xenobióticos, que resultan tóxicos y contaminantes 23; esta característica se debe a la presencia de enzimas como catalasa, proteasa, gelatinasa, celulasa y pectinasa 24. Por ello esta bacteria se emplea en tareas de biorremediación de derivados del petróleo y de la industria química.
Streptomyces spp.
Bacteria del género actinobacterias, aerobia, gram positiva 25. Forman un complejo micelio de sustrato que ayuda a eliminar compuestos orgánicos de sustratos. Reduce nitratos a nitritos y degrada sustratos poliméricos, por la presencia de enzimas celulolíticas. Se encuentra predominantemente en suelos y en la vegetación descompuesta 26.
Biodegradación de carbamazepina
En la (Tabla 1, Figura 1), se puede visualizar los porcentajes de degradación de carbamazepina de los microrganismos más utilizados; pudiendo identificar como uno de los mejores microorganismo a la bacteria Labrys portucalensis, con un porcentaje de degradación del 95%, utilizando a la carbamazepina como fuente de carbono principal 27. Según Castellet-Rovira et al 27 y Jelic et al 28 el hongo Trametes versicolor también presenta un alto porcentaje de degradación, de hasta el 94%, utilizando la glucosa como fuente de carbono principal y la CBZ como co-metabolito. Por otro lado, los microorganismos Pseudomonas putida y Acinetobacter sp, presentan un bajo porcentaje de degradación, con valores del 0% según Forrez et al 29 Wang 30.

Tabla 1 Microorganismos y porcentaje de degradación.
 
El hongo Trametes versicolor es el microorganismo mayormente evaluado para la degradación de carbamazepina por tener una adecuada eficiencia en la remoción de este, demostrando altos porcentajes en estudios de degradación de contaminantes 31 (Tabla 2, Figura 3). Una característica morfológica destacable de este hongo es la envoltura hifal extracelulares, compuestas de membrana y β-1, 6-1, 3 glucanos; que son importantes en la degradación, pero su función específica aún no se conoce 32.

Tabla 2. Trametes versicolor y porcentaje de degradación
 

 
Fuente: tomado de Castellet-Rovira et al 28; Rodríguez et al 36; Jelic et al 37; Cruz-Morató et al 38; Rodríguez-Rodríguez et al 40; Vasiliadou et al 48; Cruz et al 49; 50.
Figura 3. Porcentajes de degradación de carbamazepina (CBZ) mediante el uso de Trametes versicolor.

Su capacidad degradadora en la madera, es uno de los aspectos que sorprende en este tipo de hongos; puesto que la madera no es un material de fácil degradación; esta resistencia se debe a la composición química: celulosa (40-50%), hemicelulosa (25-40%) y lignina (20-35%); estos hongos al encontrarse en la madera primero degradan la lignina para obtener energía y fuente de carbono para su desarrollo, y de esta forma acceder a la hemicelulosa y celulosa 32. La hemicelulosa y la celulosa mantienen la producción de enzimas en procesos de biorremediación; todo esto ha conllevado a pensar que es capaz de degradar compuestos recalcitrantes, gracias a la presencia de enzimas oxidativas y reductivas no específicas; lo que le da una inespecificidad al sustrato, permitiendo utilizar estos microorganismos para degradar una amplia gama de contaminantes orgánicos 15.
Trametes versicolor ha sido empleado en procesos de degradativos con diferentes modos de operación; algunos estudios utilizan biorreactores de escala industrial y otros se realizan a nivel de laboratorio, es decir a pequeña escala en cajas Petri con medios de cultivo apropiados. Entre estos se ha observado algunos estudios, que obtienen un 94-95% de degradación empleando un  biorreactor fluidizado 26,28. El biorreactor fluidizado, empleado en los estudios investigativos, se maneja ampliamente en las industrias de procesos químicos; el cual permite una mezcla homogénea entre las partículas y el fluido, a velocidades superiores a la de fluidización; este proceso da lugar a ventajas con respecto a otros, puesto que permite tener mezclas sólidas rápidas, uniformidad en cuanto a la temperatura y composición; por estas características mencionadas, se asume que permite una apropiada degradación de contaminantes; a más de presentar los condiciones adecuadas para el desarrollo y mantenimiento de los microorganismos 33.
Otro aspecto de gran relevancia son las condiciones del medio de cultivo y parámetros ambientales utilizados durante los ensayos de degradación. Para Trametes versicolor en la mayoría de los ensayos se utiliza el medio Kirk, según Márquez 34, es un medio limitante en nitrógeno, que provoca un estrés en el hongo y hace que expulse al medio extracelular enzimas lignolíticas para degradar los nutrientes.
La temperatura y el pH son factores primordiales para el correcto desarrollo del microorganismo, para Trametes versicolor, las condiciones ambientales identificadas por varios estudios (Tabla 3) como las más adecuadas son: temperatura de 25°C y 4.5 de pH. En otras investigaciones, los rangos óptimos para este hongo son de 22-30°C 34 y el pH menor a 3.5, lo que produce repulsión electrostática entre los iones de la pared del hongo y el contaminante; si es superior a 4 y menor a 6, da paso al acercamiento de la pared con el contaminante 35. La variación de estos valores puede influir en la producción de enzimas ligninolíticad, el pH inadecuado altera la estructura tridimensional de la enzima y la variación de temperatura perturba el metabolismo del microorganismo causando la inhibición en el crecimiento y la generación de enzimas 32.
CONCLUSIONES

Los tratamientos de aguas residuales no son capaces de disminuir la concentración de los contaminantes emergentes, como la carbamazepina; por lo que se ha optado por tratamientos alternativos con microorganismos.
Labrys portucalensis F11 y Trametes versicolor muestran un elevado porcentaje de degradación frente a la carbamazepina, con 95% y 94% respectivamente; siendo Trametes versicolor el microorganismo mayormente estudiado para los procesos de degradación de carbamazepina, presentando mejores resultados a una temperatura de 25°C y un pH de 4.5.  Por otro lado, los microorganismos identificados con una menor degradación son Acinetobacter sp. a un pH de 7 y Pseudomonas putida con un pH de 6,8; sin resultados positivos.

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Recibido:  18 enero 2021
Aceptado: 10 marzo 2021
 
 

Leslie Tatiana Morales1, Gabriela Inés Méndez2*
1Ingeniera en Biotecnología, Universidad Politécnica Salesiana, Quito – Ecuador. ORCID: 0000-0001- 7835-371X
2Magister en Microbiología, Docente de la Universidad Politécnica Salesiana, Grupo de investigación BIOARN, Quito – Ecuador
*Autor de correspondencia: Gabriela Méndez, gmendez@ups.edu.ec, ORCID: 0000-0001-5903-6735.
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